Quando Piero della Francesca pintou São João Evangelista em 1454, ele estava trabalhando sob encomenda para a igreja de Sant’Agostino em Sansepolcro, um projeto que se tornaria um marco em sua carreira. Este painel era originalmente parte de um políptico, um grandioso retábulo de múltiplos painéis, agora espalhado por museus. Embora se conheçam as localizações de alguns painéis acompanhantes, outros desapareceram, tornando a reconstrução do conjunto original um quebra-cabeça para os historiadores da arte.

A jornada da pintura, de ser um centro sagrado a um tesouro solitário de museu, espelha o destino de muitas obras de altar do Renascimento, desmontadas e dispersas ao longo dos séculos. O momento escolhido por Piero é de revelação silenciosa. São João Evangelista se apresenta, livro em mãos, com o olhar firme e contemplativo, como se estivesse em uma pausa no meio de uma visão. A túnica vermelha e o manto azul do santo são representados com a clareza geométrica e a luz sutil que definem o estilo de Piero, conferindo-lhe uma presença quase escultural.

O livro fechado pode aludir aos mistérios do Evangelho, enquanto a pose calma e frontal do santo convida o espectador a um encontro direto e meditativo. Comparado às representações mais dramáticas de artistas como El Greco, que frequentemente mostravam João em êxtase visionário, Piero oferece uma figura de intelecto sereno e gravidade espiritual. Pouco se sabe sobre a história inicial da pintura além de seu lar original em Sansepolcro. Após a desmontagem do retábulo, provavelmente durante as supressões napoleônicas ou reformas da igreja do século XIX, São João Evangelista entrou no mercado de arte e eventualmente encontrou seu caminho para uma coleção de museu, onde é admirado hoje como um exemplo primoroso da maturidade inicial de Piero della Francesca.

O meio permanece incerto, embora provavelmente seja têmpera sobre painel, típico da época. Esta obra se ergue como um testemunho da reputação de Piero, já notada por Vasari por suas "obras raras e excelentes", e continua a intrigar tanto estudiosos quanto visitantes com sua clareza e poder silencioso.