Lorsque Piero della Francesca peignit Saint Jean l'Évangéliste en 1454, il travaillait sur commande pour l'église de Sant’Agostino à Sansepolcro, un projet qui deviendrait un jalon dans sa carrière. Ce panneau faisait à l'origine partie d'un polyptyque, un grand retable à plusieurs panneaux, désormais dispersé dans des musées. Bien que l'emplacement de certains panneaux compagnons soit connu, d'autres ont disparu, rendant la reconstruction de l'ensemble original un casse-tête pour les historiens de l'art.

Le parcours de la peinture, passant de pièce maîtresse sacrée à trésor solitaire de musée, reflète le destin de nombreuses œuvres d'autel de la Renaissance, démontées et dispersées au fil des siècles. Le moment choisi par Piero est celui d'une révélation silencieuse. Saint Jean l'Évangéliste se tient, livre à la main, le regard fixe et contemplatif, comme s'il faisait une pause au milieu d'une vision. La robe rouge et le manteau bleu du saint sont rendus avec la clarté géométrique et la lumière subtile qui définissent le style de Piero, lui conférant une présence presque sculpturale.

Le livre fermé peut faire allusion aux mystères de l'Évangile, tandis que la pose calme et frontale du saint invite le spectateur à une rencontre directe et méditative. Comparé aux représentations plus dramatiques d'artistes comme El Greco, qui montraient souvent Jean en proie à l'extase visionnaire, Piero offre une figure d'intellect serein et de gravité spirituelle. Peu de choses sont connues sur l'histoire précoce de la peinture au-delà de son foyer original à Sansepolcro. Après le démontage du retable, probablement lors des suppressions napoléoniennes ou des réformes de l'église du XIXe siècle, Saint Jean l'Évangéliste est entré sur le marché de l'art et a finalement trouvé sa place dans une collection muséale, où il est admiré aujourd'hui comme un exemple phare de la maturité précoce de Piero della Francesca.

Le médium reste incertain, bien qu'il soit probablement de la tempera sur panneau, typique de l'époque. Cette œuvre se dresse comme un témoignage de la réputation de Piero, déjà notée par Vasari pour ses "œuvres rares et excellentes", et continue d'intriguer tant les chercheurs que les visiteurs par sa clarté et son pouvoir silencieux.