Когда Спящая Венера с Купидоном появилась в Риме около 1630 года, она быстро была признана смелой переосмыслением классической темы. В это время Никола Пуссен утверждал себя среди французской и итальянской элиты, и его мифологические сцены пользовались высоким спросом у коллекционеров, стремившихся продемонстрировать свой вкус и эрудицию. Сенсуальность и откровенная нагота картины, в сочетании с её учеными отсылками, сделали её предметом обсуждения в художественных кругах города.

В отличие от ранней Венеры Урбинской Тициана, Венера Пуссена не пробуждена, чтобы встретиться взглядом с зрителем, а погружена в личный мир сна, её уязвимость усиливается присутствием озорного Купидона. Сцена разворачивается на спокойном пейзаже: Венера, богиня любви, спит на драпированной ткани, её тело мягко освещено, в то время как Купидон парит рядом, готовый увенчать её венком из цветов. В мифологии сон Венеры часто интерпретируется как момент, когда любовь является самой чистой и незащищенной, и Пуссен передает это с осторожным балансом невинности и сенсуальности. Ленивая поза Венеры, нежный свет на её коже и игривый, но уважительный жест Купидона создают атмосферу спокойной близости.

По сравнению с более театральными трактовками таких художников, как Аннибале Карраччи, версия Пуссена сдержанна, подчеркивая гармонию и тишину, а не драму. Точная ранняя история Спящей Венеры с Купидоном остается неопределенной, так как ни одна современная документация о её заказе не сохранилась. Тем не менее, она типична для мифологических картин, которые Пуссен создавал для частных покровителей в свои римские годы, работы, которые циркулировали среди коллекционеров и знатоков, а не выставлялись в церквях или общественных местах. Со временем картина была приписана различным авторам, но теперь консенсус твердо помещает её в oeuvre Пуссена, благодаря её утонченной композиции и классической сдержанности.

Сегодня она стоит как свидетельство способности Пуссена сочетать сенсуальность с интеллектом и переосмыслять древние мифы для новой аудитории.